AtMYBL3 transcription factor as an integrator of chloroplast function with leaf senescence in Arabidopsis

Abstract

잎 노화(leaf senescence)는 엽록체와 기타 세포 구성 성분이 질서정연하게 분해되는 프로그램화된 발달 과정으로, 발달 단계와 다양한 환경 신호에 의해 정교하게 조절된다. 이러한 과정은 전사인자(transcription factors, TFs)를 매개로 한 광범위한 유전자 발현 재프로그램화에 의해 이루어지지만, 엽록체의 역동성과 노화 프로그램을 직접적으로 연결하는 핵심 조절 회로는 명확히 규명되지 않았다. 본 연구에서는 애기장대 MYB 계열 전사인자인 AtMYBL3가 잎 노화 및 스트레스 반응에서의 통합적인 역학을 규명하고, 엽록체 기능과 노화 관련 전사 프로그램 간의 분자적 연결고리를 제시하는 것을 목표로 하였다. 유전학적, 생리학적, 전사체 분석 결과, AtMYBL3는 잎 노화를 촉진하는 양성 조절자로 작용하며 엽록체의 구조적 완전성을 제어하는 것으로 나타났다. 첫째, 엽록체 기능 조절 측면에서, AtMYBL3는 GOLDEN2-LIKE 1 (GLK1)과 물리적으로 상호작용하여 GLK1 의존적 광합성 관련 핵 유전자(photosynthesis-associated nuclear genes, PhANGs)의 발현을 억제하였다. 동시에 AtMYBL3는 노화 활성자인 ORESARA 1 (ORE1)의 발현을 직접적으로 활성화하여 엽록소 분해를 유도하고 노화 진행을 가속화하였다. 이는 AtMYBL3–GLK1–ORE1 전사 조절축이 광합성 능력의 억제와 노화 전사 프로그램의 활성화를 통합하는 핵심 회로임을 시사한다. 둘째, 환경 스트레스 반응 조절 측면에서, 엽록체 기능과 밀접하게 연관된 고광(high light, HL) 스트레스 반응 과정에서 AtMYBL3의 역할이 확인되었다. 고광(high light) 노출은 광손상과 활성산소(reactive oxygen species, ROS) 축적을 초래하며, 식물은 안토시아닌(anthocyanin) 축적을 통해 광보호(photoprotection) 기작을 수행한다. 본 연구는 AtMYBL3가 고광 조건에서 안토시아닌 축적을 음성적으로 조절하는 전사인자임을 규명하였다. 분자적 기작 분석 결과, AtMYBL3는 안토시아닌 생합성 활성자인 PAP1과 물리적으로 상호작용하여 PAP1 매개 안토시아닌 후기 생합성 유전자(late biosynthetic genes, LBGs)의 활성화를 약화시킴으로써 안토시아닌 생합성을 억제하였다. 종합적으로, 본 연구는 AtMYBL3가 엽록체 생합성 및 분해, 잎 노화 전사 조절, 그리고 안토시아닌 기반 광보호 반응을 통합적으로 매개하는 중심 조절자임을 제시한다. AtMYBL3는 광합성 능력의 억제와 노화 프로그램의 활성화를 조율함과 동시에 안토시아닌 생합성을 정밀하게 제어함으로써 잎의 생장과 수명을 결정하는 핵심 허브로 기능한다. 본 연구 결과는 식물의 엽록체 기능 및 노화 조절 메커니즘에 대한 이해를 심화시키며, 작물의 환경 스트레스 저항성 및 수확량 개선을 위한 유용한 분자적 표적을 제공할 것으로 기대된다.|Leaf senescence is a programmed developmental transition characterized by the orderly dismantling of chloroplasts and other cellular components, coordinately modulated by developmental age and environmental cues. It is governed by multilayered regulatory networks involving extensive gene expression reprogramming, primarily through transcription factors (TFs). Although numerous TFs have been implicated, the mechanisms by which they assemble into functional circuits that couple chloroplast dynamics with the leaf senescence program are not yet fully understood. Here, I identify the Arabidopsis MYB- like TF AtMYBL3 as a positive regulator of leaf senescence that links chloroplast function with senescence-associated transcriptional reprogramming. Genetic, physiological, and transcriptomic analyses reveal that AtMYBL3 modulates the expression of genes controlling chloroplast biogenesis and degeneration, thereby influencing chloroplast integrity. Mechanistically, AtMYBL3 physically associates with GOLDEN2-LIKE 1 (GLK1) and attenuates GLK1-dependent activation of photosynthesis-associated nuclear genes. In parallel, AtMYBL3 directly activates ORESARA 1 (ORE1), which in turn promotes chlorophyll breakdown and accelerates senescence progression. These dual functions establish the AtMYBL3–GLK1–ORE1 transcriptional triad that integrates the repression of photosynthetic capacity with the activation of the senescence transcriptional program. As above mentioned, leaf senescence and chloroplast function are intricately orchestrated not only by developmental age but also by environmental signals. Among external cues, light intensity is crucial for chloroplast function and photosynthesis; excessive exposure to high light imposes stress through photodamage and reactive oxygen species (ROS) accumulation. Plants deploy photoprotective strategies, notably the accumulation of anthocyanins, which both screen excess light and detoxify ROS. Nevertheless, how anthocyanins calibrate the extent and timing of leaf growth and senescence remains incompletely defined. Here, I identify AtMYBL3 as a negative regulator of anthocyanin accumulation under high-light conditions. Our data further indicate that AtMYBL3 contributes to photoprotection by tuning the transcript levels of anthocyanin biosynthetic genes. AtMYBL3 interacts with PRODUCTION OF ANTHOCYANIN PIGMENT 1 (PAP1) and attenuates PAP1-mediated activation of late biosynthetic genes of anthocyanin biosynthesis, thereby restraining anthocyanin production. Together, these results position AtMYBL3 at the nexus of chloroplast biogenesis/degeneration, transcriptional control of leaf senescence, and anthocyanin-based photoprotection, revealing AtMYBL3, a MYB TF, that integrates repression of photosynthetic capacity with activation of the senescence program while coordinately modulating anthocyanin biosynthesis.